С другой стороны, ученые проявляют интерес к плоским червям на протяжении уже многих лет. Морские биологи уже длительное время задаются вопросом, являются ли плоские черви мутуалистическими, паразитическими или симбиотическими «соседями» кораллов. Сейчас уже понятно, что многие многоветвистые турбеллярии поликладиды (от греческого polýs=много, klados=ветвь) являются хищниками, поедающими кораллы, которые вполне способны за короткое время уничтожить колонии Acropora (Nosratpour 2008; Rawlinson 2010). Природа бескишечных турбеллярий (ацеломорфные турбеллярии - от греческого; a=нет, coelom=полость тела, morph=форма), дальних родственников многоветвистых турбеллярий, считается неизвестной. Эти довольно неприметные плоские черви часто встречаются в аквариумах и на коралловых рифах; считается, что они уменьшают эффективность фотосинтеза зооксантеллами коралла, поскольку затеняют коралл; из-за того, что бескишечные турбеллярии несут на себе «свои» зооксантеллы, большое скопление червей на тканях коралла может стать своего рода светозащитным щитом, уменьшающим количество света, поступающего к кораллам (Barneah et al. 2007). 

  

Согласно недавним результатам, опубликованным Науманном (Naumann et al., 2010), так называемые эпибионтные (от греческого epi=на поверхности, zoon=животное) бескишечные турбеллярии питаются слизью кораллов. Пометив слизь Fungia и Ctenactis устойчивым азотным изотопом, ученым удалось определить его появление в плоских червях (Waminoa sp.). Питаясь слизью кораллов, плоские черви способствуют тому, что кораллы становятся более чувствительны к оседанию на их ткани осадка, высыханию во время отлива, UV радиации и инфекциям. И хотя кораллы, зараженные плоскими червями, могут выглядеть вполне здоровыми, Науманн и др. (2010) утверждает: "связь эпибионтных червей Waminoa с мадрепоровыми кораллами требует дальнейшего изучения, чтобы полностью понять природу их взаимодействия, включая возможную роль Waminoa в качестве паразита." 

  

Спустя год, сотрудники нашей лаборатории кораллов в Aquaculture and Fisheries (Dept. of Animal Sciences, Wageningen University and Research Centre) продемонстрировали, что бескишечные турбеллярии соперничают со своими кораллами-хозяевами за зоопланктон (Уиджгерде и др., 2011a). Эти плоские черви, предварительно определенные как представители Waminoa, пытались ловить Artemia, приподнимаясь на поверхности полипа и заключая жертву в купсулу (см. видео). И хотя плоские черви захватывали лишь небольшое количество зоопланктона по сравнению с его количеством, пойманным кораллами, мы предположили, что подобная конкуренция между кораллами и червями за корм совершенно невыгодна кораллам в условиях низкой концентрации пищи, поскольку плоские черви кажутся значительно более эффективными в плане добычи пропитания. Это утверждение особенно верно в отношении естественной среды, где концентрация зоопланктона обычно низкая: три планктонных животных на литр воды – совсем не редкость (Palardy et al. 2006). 

  

При содействии профессора Ульфа Йонделиуса из Naturhistoriska riksmuseet (Стокгольм, Швеция), мы идентифицировали плоских червей, заселивших кораллы, при помощи анализа ДНК. В результате, мы определили, что черви принадлежали к роду Waminoa (семейство Convolutidae), представители которого встречаются на многих видах кораллов (Barneah et al. 2007; Haapkylä et al. 2009; Naumann et al. 2010).Ткани червей содержали большое количество симбиотических водорослей, предположительно, виды Symbiodinium или Amphidinium. 

Микрофотографический снимок эпибионтного бескишечного червя (Waminoa sp.), снятого с Galaxea fascicularis.
Обратите внимание на большое количество динофлагеллят в тканях червя.

После восстановления, мы поместили полипы на 30 минут в отдельные емкости вместе с науплиями артемии; при этом отслеживалась пищевая активность кораллов (подробнее – см. Wijgerde 2011b). Чтобы определить, усилится ли негативное влияние плоских червей (если таковое имеется) в ситуации недостаточного количества корма, мы помещали полипы в три емкости с разной концентрацией корма (250, 500 и 1,000 науплий артемии L-1). Такая концентрация была выбрана по причине того, что она соответствует среде аквариума и обеспечивает достаточное количество корма для кратковременного содержания животных. Поскольку каждый полип был помещался в емкости с разной концентрацией корма, мы рандомизировали эксперимент, чтобы минимизировать воздействие времени. Перерыв между этапами эксперимента составлял около недели. В процессе видео анализа измерялись различные факторы; захват, освобождение и удержание (захват минус освобождение) добычи полипами; захват и освобождение добычи плоскими червями; добыча, захваченная червями у коралла; общее количество плоских червей, расположенных на ротовом диске коралла; и общее количество времени, проведенное червями на ротовом диске коралла. 

  

В процессе проведения эксперимента полипы G. fascicularis были активны и хорошо расправляли щупальца. Все полипы захватывали, отпускали и удерживали зоопланктон при помощи слизи. Nauplii были либо проглочены, либо переварены на поверхности при помощи мезентериальных нитей, которые выделялись изо рта и временных отверстий в эктодерме ротового отверстия. При концентрации корма 250 и 500 nauplii L-1 скорость захвата корма у кораллов, населенных червями, и кораллов, очищенных от червей, была идентичной. А при максимальной концентрации 1,000 nauplii L-1, полипы без червей захватывали значительно больше пищи. Та же самая модель поведения прослеживалась при концентрации 1,000 nauplii L-1 в отношении освобождения и удержания, когда полипы без червей освобождали и удерживали больше добычи по сравнению с полипами, на которых обитали черви. 

В результате статистического анализа полученных данных очевидно, что более высокая концентрация корма способствовала более высоким показателям питания, где соотношение между двумя переменными было практически линейным. Подобная линейная взаимосвязь между концентрацией корма и питанием кораллов часто встречается в литературе (Clayton and Lasker 1982; Ferrier-Pagès et al. 1998; Houlbrèque et al. 2004a; Lasker 1982; Lewis 1992) и связана с тем, что при более высокой концентрации корма кораллы получают и захватывают больше корма (до определенного момента, после которого наступает насыщение). Однако, такая линейная зависимость между двумя параметрами прослеживалась только для полипов без червей. При повышении концентрации корма кораллы, населенные червями, не продемонстрировали более высоких показателей. Кроме того, мы заметили только негативное влияние плоских червей на показатели питания кораллов при высокой концентрации корма. При концентрации 250 и 500 nauplii L-1, негативные тенденции были заметны, но лишь в незначительной степени. 

Не только кораллы захватывали корм; плоские черви также захватывали артемию, приподнимаясь на поверхности коралла и заключая свою добычу в капсулу. Далее добыча была обездвижена/парализована, а затем следовало ее поглощение и переваривание в синцитиальной пищеварительной системе червя (сеть взаимосвязанных клеток, выступающих в роли примитивного кишечника). Некоторые плоские черви захватывали дополнительный корм, при этом удерживая предварительно пойманный, при этом каждый червь не удреживал более двух артемий одновременно; в любом случае, подобное поведение наблюдалось нечасто. Мы не зафиксировали случаев освобождения добычи. 

  

Любопытный факт, плоские черви забирали корм у своих «хозяев-кораллов», забирая артемий с поверхности полипа после того, как коралл ловил корм. Такое поведение регулярно наблюдалось в течение нескольких минут после захвата кораллами артемий. В сравнительном соотношении, эти показатели составили 50.0±2.1, 5.3±3.3 и 22.2±2.8% от добычи, предварительно захваченной кораллами в условиях различной концентрации корма соответственно. При этом не наблюдалось предачи артемий или других органических веществ от плоских червей к кораллам. Мы не обнаружили никакого значительного влияния концентрации корма на захват корма плоскими червями или на количество корма, забранного у коралла-хозяина. Еще раз скажу, тенденция была очевидна, но проявлялась неярко. 

В результате проведенного эксперимента совершенно очевидно, что разновидности эпибионтных турбеллярий ослабляют способность своих хозяев-кораллов питаться зоопланктоном. При этом, создается впечатление, что плоские черви ослабляют способность кораллов питаться только при высоких концентрациях корма. Чем это объясняется? 

  

Черви ослабляют питательную способность кораллов-хозяев вследствие нескольких механизмов: соревнование с кораллом за зоопланктон (корм, находящийся в непосредственной близости к полипу регулярно захватывается эпибионтными турбелляриями, а не кораллом); физическая блокировка ротового диска коралла-хозяина; удаление слизи с ротового диска; и наконец, клептопаразитизм. При различной концентрации корма, эти четыре механизма ослабления питательной способности коралла используются в разной степени. 

  

Поскольку показатели питания плоских червей были умеренными в сравнении с показателями кораллов без червей (3.2±4.0 в сравнении с 16.9±10.3 артемии 30 min-1 при 1,000 артемий L-1), влияние конкуренции не является существенным в плане общего уменьшения добычи кораллов червями: 14.2±10.9 артемий на полип-1 30 min-1 при 1,000 артемий L-1. Соответственно, физическая блокировка ротового диска, удаления слизи с диска и клептопаразитизм остаются основными механизмами, благодаря которым плоские черви ослабляют способность кораллов питаться зоопланктоном. Физическая блокировка ротового диска плоскими червями может ослабить эффективность питания кораллов, потому что не все щупальца смогут реагировать на приближающийся корм. Однако, поскольку мы обнаружили, что присутствие плоских червей и общее время, проведенное на ротовом диске, не различаются при различной концентрации корма, это недостаточно объясняет отсутствие влияния плоских червей при концентрации 250 и 500 артемий L-1. Уничтожение плоскими червями слизи коралла, как продемонстрировано на примере представителя Waminoa (Naumann et al. 2010), может стать причиной ослабления способности захвата корма в связи с уменьшением клейкости полипа. На самом деле, при концентрации 1,000 науплий L-1, жертвы взаимодействовали с кораллом-хозяином, при этом зачастую не прикрепляясь к щупальцам. Подобного ослабления клейкости щупалец не наблюдалось у кораллов, с которых плоские черви были предварительно удалены. Соответственно, можно предположить, что наблюдавшееся ослабление способности захватывать и удерживать корм при концентрации 1,000 науплий L-1 было связано с уменьшением количества слизи, что ослабляло способность полипов захватывать и удерживать большее количество науплий при высокой концентрации корма. Совершенно очевидно, что подобный захват плоскими червями добычи кораллов также стал причиной ослабления питательной способности кораллов. Такой тип поведения называется «клептопаразитизм» (от греческого; klepto=воровать), особая разновидность паразитизма, когда паразиты забирают ресурсы у других видов. Такое поведение выгодно паразитам, поскольку сохраняет им время и энергию, потраченные на захват ресурса, и совершенно очевидно, невыгодно организму-хозяину. Наиболее распространенный пример морских клептопаразитов – чайки, которые регулярно забирают добычу у ныряющих птиц. 

Помимо ослабления способности кораллов захватывать корм, кораллы еще теряют значительное количество уже захваченного корма (5.3±3.3 до 50.0±2.1%) благодаря эпибионтным турбелляриям. Потеря корма приводит с потере питательных веществ у коралла, что может привести к дефициту питательных веществ, в частности, амино- и жирных кислот, которые коралл получает с зоопланктоном и которые необходимы для роста коралла (Houlbrèque and Ferrier-Pagès 2009). Поэтому у кораллов, густо заселенных плоскими червями, рост может замедляться, как в аквариуме, так и в естественной среде. В естественной среде, плоские черви могут причинить больше вреда, поскольку питание рифовых кораллов уже ограничено низкой концентрацией корма. В рифах, кораллы могут потерять до 100% захваченного корма благодаря эпибионтным плоским червям. С учетом того, что значительные популяции обитающих на кораллах плоских червей были обнаружены в Красном море и Индо-Тихоокеанском регионе (Barneah et al. 2007; Haapkylä et al. 2009; Naumann et al. 2010), эпибионтные турбеллярии способны замедлить рост кораллов, вмешиваясь и в фотосинтез, и в питание. 

  

Поэтому, мы вынуждены сделать вывод, что обитающий на кораллах в нашей лаборатории представитель Waminoa является эпибионтным паразитом. Дальнейшие исследования могут доказать, что большинство, если не все, виды Waminoa негативно влияют на рост и здоровье кораллов, если присутствуют в больших количествах. То же самое можно сказать и о представителях рода Convolutriloba, которые также часто встречаются на кораллах. Недавние исследования позволяют предположить, что представители Waminoa являются причиной утраты тканей у мадрепоровых кораллов, что, согласно авторам, может быть связано с ослабленной дыхательной, питательной и защитной (от седимента) способностями (Hoeksema and Farenzena 2012). 

Ограничение популяции плоских червей в аквариуме поможет предупредить негативное воздействие на кораллы. Чтобы уменьшить влияние бескишечных турбеллярий на питание и рост кораллов, можно запустить в аквариум хищные виды, которые будут держать под контролем количество плоских червей. Имеются свидетельства, что некоторые губаны (например, виды Halichoerus), щекороги (например, Synchiropus splendidus) и голожаберные моллюски (Chelidonura varians) активно охотятся на плоских червей (Carl 2008; Nosratpour 2008; seaslugforum.net). Химическая обработка кораллов антигельминтными средствами, такими как Левамизол, также эффективна, но это трудоемкий процесс, который в долгосрочной перспективе может негативно сказаться на состоянии кораллов. 

  

В заключение я хотел бы сказать, что негативное отношение к червям не всегда оправдано. Эти интересные животные являются естественной частью рифовой экосистемы и служат пищей для хищных рыб и голожаберных моллюсков. Вполне возможно, что отходы, выделяемые плоскими червями, поглощаются кораллами-хозяевами. Если будет доказано, что это предположение соответствует действительности, точку зрения на взаимоотношения “кораллы – плоские черви” придется еще раз пересмотреть. Если популяцию плоских червей держать под контролем, они могут стать интересным дополнением к аквариуму.