 |
|
|
|
|
|
|
|
|
|
Как питаются кораллы
23.07.2012
Авторы: T. WIJGERDE, M.SC., F. HOULBRÈQUE, PH.D. & C. FERRIER-PAGИS, PH.D.
Кораллы выработали несколько уникальных способов питания — они получают питательные вещества от симбиотических водорослей, ловят взвешенные частицы, такие, как планктон, и поглощают растворённые вещества в воде. Правильное понимание этих процессов помогает правильно выращивать кораллы.
Кораллы очаровательные животные, несмотря на то, что их строение кажется простым, эти древние организмы весьма сложны. Это справедливо и в отношении их питания, за последние десятилетия учёные узнали многое о диете кораллов. Несмотря на то, что во многих вида живут симбиотические водоросли, снабжающие их энергией, кораллам так же необходим строительный материал для роста. Учёные выражают это общей фразой: «Сытый коралл — счастливый коралл». Справедливость этого выражения проверена временем.
В этом обзоре будут обсуждаться основные источники питания кораллов и их решающая роль в существовании этих морских беспозвоночных.
Автотрофность и гетеротрофность Живые формы на Земле всегда классифицируются биологами на систематические группы, основываясь на внешнем виде (например птицы и млекопитающие), поведении (дневные или ночные) или на характеристиках клеток (клетки растений и животных). Четвёртый способ разграничения по метаболизму, который может быть автотрофным или гетеротрофным. Эти термины обычно используются в морской биологии, особенно, когда речь идёт о бактериях. Автотрофность подразумевает, что организм использует неорганические молекулы, такие как CO2, и гидрокарбонаты, для построения органических, например углеводов. Примером могут служить растения, которые преобразуют CO2 в углеводы посредством солнечной энергии, или серные бактерии, которые использует химическую энергию серы, для преобразования CO2 в органику. Для растений мы называем это фотоавтотрофизмом (фото: свет, авто: сам и трофи: питание), а для бактерий, в данном случае, хемоавтотрофизмом (хемо: химическая реакция). Другой термин для фотоавтотрофизма — фотосинтез, а для хемоавтотрофизма — хемосинтез. Автотрофные организмы так же называются первичными производителями, т.к. они первое звено в пищевой цепочке, производящие биомассу из неорганических молекул.
Гетеротрофность подразумевает то, что организмы напрямую используют органические молекулы, которые либо присутствуют в окружающей среде, либо производятся автотрофными организмами. Поедание растений улитками или коровами это форма гетеротрофного питания. CO2 превращается растениями в углеводы с помощью солнечного света, затем в биомассу, а после поедания в животную биомассу.
 Изображение 2.
Два гетеротрофных организма — человек и морская лилия (Comanthina sp., фотограф: Hans Leijnse).
Кораллы — автотрофы и гетеротрофы? В этом отношении кораллы нечто более сложное, животные сами по себе гетеротрофны и потребляют планктон и растворенные молекулы. Кроме того, многие виды получают продукты фотосинтеза от симбиотических водорослей, которых обычно называют зооксантеллами. Эти продукты получаются при фотосинтезе и состоят из сахаров, жирных кислот, глицерина и аминокислот. Несмотря на то, что кораллы, как и все другие животные, сами по себе являются гетеротрофами, внутри их тканей происходят гетеро- и автотрофные процессы (кроме кораллов без зооксантелл). Кораллы часто относят или к гетеротрофным или к автотрофным организмам. Но, возможно, их лучше рассматривать как политрофы, использующие в качестве источника энергии органику как автотрофного, так и гетеротрофного происхождения.
Энергия и строительные материалы Продукты фотосинтеза, которыми обеспечивают зооксантеллы свих хозяев, могут давать до 100% дневной нормы энергии для кораллов (1,2,3). В них часто имеется недостаток азота и фосфора, которые, как считается, используются для дыхания и выделения слизи, а не для преобразования в биомассу (1,5). Зооксантеллы передают глюкозу, глицерин, жирные кислоты, триглицериды и даже аминокислоты своим хозяевам, эти соединения быстро усваиваются или участвуют в строительства ткани коралла. Часть энергии, полученной от фотосинтеза, используется в передаче ионов кальция и гидрокарбоната в каликобластический слой, создавая таким образом скелет. Этот скелет служит, в основном, как убежище, чтобы спрятаться от потенциальных хищников, и как средство крепления коралла к субстрату. К сожалению, одних продуктов фотосинтеза не достаточно, чтобы строить ткань животного (2,4-9). Такие недостающие элементы коралл получает при поглощении органики (планктон, детрит) и поглощая растворённые вещества из воды. Гетеротрофность имеет важное значение для всех кораллов и может обеспечить до 100% суточной энергии кораллов, обитающих в глубокой или мутной воде (1,12-18). Более того, для беззооксантельных кораллов, таких как Dendronephthya sp. (вид мягких кораллов) или Tubastrea sp. (вид жёстких кораллов), гетеротрофия единственный способ питания. Последние исследования показывают, что взаимодействие между автотрофным и гетеротрофным питанием, в данном случае между светом и питанием, ключ к быстрому росту кораллов (19).
Большое разнообразие источников питания Пути питания коралла различны — они получают фотосинтаты от своих зооксантелл, они получают бессчётное количество элементов, таких как азот, фосфор, кальций, из воды, и они ловят планктон и детрит. Далее мы обсудим эти различные источники более детально.
- фотосинтез Большую часть энергии многие кораллы получают в результате фотосинтеза зооксантелл. Преобразование неорганического CO2 в органические углеводы это сложный биохимический процесс, который может быть разбит на две фазы. Изображение 3 схематично показывает основные его составляющие, которые называются Фотосистема II/I и цикл Кэлвина (Calvin cycle). Сущность его в том, что пигмент зооксантелл, называемый хлорофиллом, поглощает солнечный свет, который активизирует поток электронов. Энергия этого потока электронов вызывает синтез углеводов. Этот процесс происходит как в морских водорослях, так и в высших растениях.
Хлорофилл — это протеин, который находится в хлоропластах зооксантелл, в этих клеточных органеллах и происходит фотосинтез. Хлоропласты содержат более мелкие органы, называемые тилакоидами, в конечном счёте именно в них формируется центр реакции. Здесь вода расщепляется на кислород и протоны водорода H+. Эта первая реакция может быть представлена следующей формулой:
2 H2O --> 4 H+ + O2 + 4 e- Так как процессу необходима энергия света, то это процесс называют световой реакцией. Освобождённые электроны участвуют в производстве ATP (adenosine triphosphate, аденозина трифосфат) и NADPH (nicotinamide adenine dinucleotide phosphate, никотинамид аденин динуклеотида фосфат). Эти молекулы дают необходимую энергию для запуска цикла Кэлвина — серии реакций, при которых CO2 преобразуется в углеводы. Их относятся к тёмновым реакциям, т.к. для них не нужен солнечный свет. Хотя они так же происходят и днём.
Если все процессы фотосинтеза объединить, то реакцию можно представить так:
6 CO2 + 6 H2O --> C6H12O6 + 6 O2 Таким образом, в результате этой реакции получаются углеводы и кислород, которые частично передаются в ткань коралла. И кораллы и водоросли сжигают эти сахара (углеводы), которые обеспечивают необходимую энергию. Когда это происходит описанная выше реакция протекает в обратном направлении. Для жёстких кораллов этот процесс дает от 30 до 100% необходимой суточной энергии, большая часть которой тратится на строительство скелета. Продукты фотосинтеза, в которых практически нет азота и фосфора, скорее используются в процессе дыхания, чем участвуют в строительстве скелета (1,5).
Дыхание приводит к падению pH в аквариуме ночью от 8,2 до, приблизительно, 7,8, в зависимости от плотности населения аквариума. Водоросли, макроводоросли, высшие растения также выдыхают CO2 ночью. Иногда это приводит к смертности в аквариумах или естественных водоёмах, особенно летом, т.к. чем выше температура воды, тем меньше в ней растворённого кислорода. Следовательно, необходима достаточная аэрация аквариума.
Иногда водоросли производят слишком много кислорода и это губительно для всех живых клеток, так как часть этих молекул преобразуются в свободные радикалы. Это высокоактивные молекулы, которые содержат лишнюю пару электронов из-за которой они активно реагируют с другими веществами. Это приводит к повреждению ДНК и клеток. К счастью, кораллы нашли способ справляться с этой неприятностью с помощью веществ, называемых антиоксидантами. Они нейтрализуют свободные радикалы, защищая таким образом клетки. Они так же могут избавится от зооксантелл, производящих слишком много радикалов. Такой выброс, который предшествует обесцвечиванию кораллов, имеет две основных причины. Первая — слишком высокий уровень фотосинтеза. Это иногда происходит при замене люминесцентного освещения на металлогалогенное. Это говорит о важности постепенной адаптации кораллов к новому более мощному освещению.
Вторая — многие кораллы обесцвечиваются при высокой температуре воды, от 30°C и более, потому что при таких высоких температурах зооксантеллы повреждаются. Тилакоидные мембраны внутри хлоропластов разрушаются и большее количество свободных радикалов попадает в ткань коралла. Это тоже приводит к сбросу зооксантелл. Однако, некоторые зооксантеллы могут нормально функционировать при температурах до 32°С, и это объясняет, почему некоторые кораллы не обесцвечиваются жарким летом.
После обесцвечивания коралл должен успеть восстановить популяцию своих зооксантелл, прежде, чем он оголодает до смерти. К счастью, этот процесс чаще всего заканчивается удачно. Это справедливо и для аквариумных условий, благодаря захвату свободно плавающих зооксантелл через ротовую щель и гастроваскулярную полость. Многие личинки кораллов делают то же самое, прежде, чем они станут настоящим кораллом. В дополнение, частично обесцвеченные кораллы просто увеличивают количество оставшихся у них зооксантелл.
Кораллы, обитающие на глубине или не выработавшие симбиотические связи с водорослями, вынуждены получать энергию ловя планктон, взвешенные органические частицы или разлагающуюся органику. (8,64,65).
- растворенное органическое вещество (dissolved organic matter, DOM) Растворенное органическое вещество (DOM) являестя важным источником питания для многих кораллов и родственных животных, таких, как Zoanthus sp. Уже в 1960 году учёные обнаружили, что жёсткий коралл из рода Fungia способен поглощать глюкозу, помеченную радиоактивными метками, из воды20. Это было доказано последующим анализом тканей.
В науке DOM часто разделяют на различные элементы, такие, как DON (растворенный органический азот) и DOC (растворенный органический углерод). Важные примеры — углеводы (DOC), аминокислоты (DON, часто упоминающиеся как DFAA или растворенные свободные аминокислоты) и мочевина, как наименее ядовитый вариант аммония, выделяемого животными. Все эти вещества поглощаются кораллами даже при очень малых концентрациях на наномолярном уровне6,20-26. Наномолярный раствор (nM) — это один наномоль на литр воды. Для нитрата 1 nM соответствует 0,06 мкг/л, что соответствует 0,06 ppb (parts per billon, частей на миллиард)! Stylophora pistillata, например, поглощает различные аминокислоты (изобр. 4) и вместе они составляют около 21% всего необходимого азота для этой вида26 (изобр. 5). Значения таких уровней подходят и другим жёстким кораллам. Это показывает важность добавок для аквариума с большим количеством кораллов и малым количеством рыб, где вода может иметь низкий уровень питательных веществ. Это относится в основном к акваиндустрии, в то время как в любительских аквариумах посадка рыб довольно плотная.
 Изображение 4. Поглощение 11 различных аминокислот (DFAA) Stylophora pistillata (Renaud Grover et al, Journal of Experimental biology 2008).
Интересно что многие кораллы потребляют из воды мочевину, причём в больших количествах, чем нитрат (по крайней мере в природе). Это показывает, что кораллы могут адаптироваться к присутствию высших животных на рифе, таких, как рыбы, которые регулярно выделяют большие количества этого азотсодержащего вещества (27).
Учёные так же обнаружили, что мочевина, подобно аминокислотам, более активно поглощается днём. Эти вещества могут быть важны для построения органической протеиновой структуры, на которую осаждается карбонат кальция. Было установлено, что этот материал производится в основном ночью, в то время, как кальцификация происходит в дневное время (34). Органическая структура помогает в формировании арагонитовых кристаллов, увеличивающих плотность и твёрдость кораллового скелета (35-37).
Аквариумисты часто обращают внимание на увеличение полипов после кормления планктоном или «бустерами», которые содержат большое количество растворённой органики. Это происходит потому, что кораллы, подобно человеку, способны чувствовать вкус еды, находящейся в воде. Подобно человеческому языку, имеющему множество рецепторов, распознающих много веществ, многие кораллы обладают специальными рецепторами, которые распознают аминокислоты.
Добавление аминокислот, таких как глицин, аланин или глутамат, вызывает реакцию увеличения полипов, набухания базальной ткани (коэнхимы) и, возможно, выворачиванию пищеварительного тракта (или гастроваскулярной полости)23,28. Возможно этот механизм служит для обнаружения планктона, позволяя более эффективно захватывать добычу. Кораллы могут опознавать соседние колонии, которые они иногда атакуют, в буквальном смысле бросая в них своими пищеварительными ферментами, что приводит к медленному перевариванию жертвы.
- растворённые неорганические вещества (dissolved inorganic matter, DIM) Поглощение кораллами неорганических веществ включает: макроэлементы, такие как кальций, магний, гидрокарбонаты и калий; газы, такие как кислород и углекислота; микроэлементы. Макроэлементы в основном играют роль в кальцификации и добавляются в аквариум в виде гидроксида кальция (Ca(OH)2, так называемая известковая вода, кальквассер), Баллинг-методом или кальциевым реактором.
Микроэлементы (трэйсы) содержатся в морской воде в минимальных количествах, отсюда и их имя. Например йод (50 ppb), азот (300 ppb, включая нитрат), фосфор (включая фосфат), галогены, такие как фтор (1 ppb) и металлы, такие как железо (10 ppb), цинк (10 ppb) и алюминий (10 ppb). В таблице 1 перечислены основные элементы, найденные в морской воде.
Производители аквариумных добавок получали эти знания на протяжении многих лет, что привело к большому разнообразию доступной продукции. Добавление металлов, к примеру, по общему мнению повышает зелёный и синий цвета жёстких кораллов. Хотя полной ясности нет (Heliopora coerulea — пример исключения), металлы играют ключевую роль для всех живых форм на Земле. Многие энзимы, протеины, являющиеся катализаторами химических реакций, помогающие поддерживать жизнь, в основе имеют металлы. Без них они просто не могут существовать (42-44). Прекрасный пример фрмент карбоангидраза, который катализирует превращение CO2 в ионы гидрокарбонатов. Этот процесс имеет важное значение для создания скелета коралла. В основе этого энзима находится цинк, без достаточного количества этого металла жёсткие кораллы не смогут фотосинтезировать и успешно расти (76).
Таблица 1. Обор основных элементов, находящихся в природной морской воде. Концентрации представлены в ppt (parts-per-thousand, г/л), ppm (parts-per-million, мг/л) и ppb (parts-per-billion, мкг/л). Сульфат и гидрокарбонат не элементы, а молекулы, состоящие и разных элементов (атомов). Они были включены в таблицу, так как они играют важную роль в океанических биологических процессах (источник: www.invista.com).
Таблица 1 показывает, что металлы действительно микроэлементы, именно поэтому добавление их в аквариум следует производить с осторожностью. Металлы, такие как медь, хром и цинк крайне токсичны, особенно для беспозвоночных. Такие животные, в основном кораллы и анемоны, не выработали эффективных механизмов противостояния этим веществам. У высших животных есть кишечник и почки, которые на пару быстро выводят токсины из организма через мочу и фекалии. Кораллы и родственные им существа в большей степени зависят от концентрации этих веществ в окружающей воде, они способны лишь в небольшой степени производить их обмен.
Ясно, что металлы могут связываться органическими молекулами, такими как металлотианины, они активно связывают металлы, делая из безвредными. Это позволяет выводить их из из организма. Этот процесс называется хелатированием, связывающая органическая молекула называется хелатором. Это процесс может протекать у бактерий, простейших водорослей и животных. Бактерии и водоросли могут выделять эти вещества в воду, таким образом обезвреживая металлы для безопасного потребления. Некоторыми аквариумистами было установлено, что скелет кораллов не содержит такого количества металлов как можно было бы ожидать по содержанию их в окружающей воде (46). Даже при высоких концентрациях металлов в скелетах кораллов можно обнаружить их дефицит, по сравнению с дикими особями. Это говорит о том, что многие металлы в аквариуме биологически не доступны. В любом случае, добавка тяжёлых металлов должна проводиться осторожно.
Фосфор так же часто обсуждающийся элемент, вызывающий проблемы в аквариуме. В форме фосфата (PO43-) он часто вызывает сильный рост водорослей, цианобактерий и гибель кораллов. Многие аквариумисты знают, что фосфаты могут быть смертельно опасны для аквариумных обитателей и производители среагировали на это, выпустив большое количество фосфатопонижающих продуктов. Железо- и алюминий-содержащие препараты, связывающие фосфаты, известны многие годы и прекрасно применяются в аквариумистике.
Существуют разногласия по поводу непосредственного вредного воздействия фосфатов, считается, что ему преимущественно подвержены жёсткие кораллы. Есть сообщения, что мягкие кораллы и горгонарии растут при концентрациях фосфатов более 5 мг/л!59 Возможно, фосфаты препятствуют росту скелета коралла, осаждаясь на растущей кристаллической решётке. Известковая водоросль кораллина показывает снижение роста при высоких уровнях фосфата. Фосфаты так же оказывают непрямое негативное влияние на морских животных путём усиления роста водорослей и бактерий (62,63).
- взвешенное органическое вещество (particulate organic matter, POM) Эту группу обычно образует детрит, небольшие остатки фекалий и распадающихся организмов. В аквариуме не съеденный и не убранный корм становится детритом. В конце концов детрит оседает на дно океана или аквариума в виде осадка. Этот слой органического материала частично разлагается бактериями в неорганические вещества, такие как фосфат и нитрат. Этот процесс называется минерализацией.
Осадок, который присутствует на коралловых рифах, состоит из бактерий, простейших и их экскрементов, микроскопических беспозвоночных, микроводорослей и органики (29). Все эти виды осадков могут служить пищей для кораллов, особенно для живущих в мутных водах (15,30). Эксперимент, в течении которого осадочный углерод был помечен радиоактивными метками, показал, что такие кораллы, как Fungia horrida и Acropora millepora охотно поглощали его31,32. Чем больше осадка присутствует, тем большее его поглощение наблюдается, 50-80% этого материала некоторыми видами конвертируется в биомассу. Это так же было выявлено для видов Montastrea franksi, Diploria strigosa и Madracis mirabilis карибского бассейна — детрит поглощался полипами и доступный азот конвертировался в биомассу.
Однако следует отметить, что слишком много детрита, осаждающегося на кораллы, может иметь катастрофические последствия для них, во многих населённых людьми бухтах коралловые рифы из-за этого исчезли. Это вызвано поднятием мути туристами, лодками, или присутствием рыбных ферм. Это можно наблюдать в заливе Акаба (Красное море), где рост рифа остановился, как только этих мест достигло людское население. Большое количество взвеси в буквальном смысле душит риф, блокируя свет, газообмен и поглощение пищи.
 Изображение 6. Голландский аквариум с большим количеством детрита и планктона из-за обильного кормления. Поэтому этот аквариум населен большим количетсвом донных ракообразных, таких как бокоплавы, обитающих в живых камнях. При кормлении фито- или зоопланктоном или искусственными смесями, такими, как Reef Pearls, может быть создано подобие природного круговорота питательных веществ. В результате бокоплавы и другие мелкие беспозвоночные служат важным источником пищи, например для мандаринок (Synchiropus sp.). Доступные вещества играют важную роль для обитателей, включая Menella gorgonians, Dendronephthya sp., Scleronephthya sp., жёстких кораллов, таких как Tubastrea coccinea и Rhizotrochus typus, губок и оболочников. «Грязный» аквариум, в котором процветает большое количество животных, всё больше продвигается в морском хобби. Основная уловка заключается в наличии детрита при обеспечении высокого качества воды (низкие уровни нитрата, фосфата и аммония). Фотограф: Pieter van Suylekom.
- планктон Эта группа иногда рассматривается как живая составляющая POM. Термин «планктон» является общим название поразительно большой группы организмов, которые можно классифицировать по разному. На изображении 7 показано общепринятое деление на пико-, нано-, микро- и мезопланктон. Эти группы состоят из (циано)бактерий и простейших (пикопланктона), водорослей и простейших (нанопланктона), микроскопических ракообразных и крупных простейших (микропланктона), и множества других видов ракообразных (мезопланктона). В дополнение, личинок рыб и беспозвоночных можно разделить на микро- и мезопланктон, в зависимости от вида.
 Изображение 7. Классификация планктона по размеру: пикопланктон, нанопланктон, микропланктон и мезопланктон входит в диету мадрепоровых кораллов. (A, B) фото со сканирующего электронного микроскопа, (A) Prochloroccocus sp. (0.6 мкм) и (B) Synechococcus sp. (1 мкм).(C) изображение и эпифлюоресцентного микроскопа показывает одну клетку нанофлагеллята, указанной жёлтой стрелкой. Изображение (D) — инфузория (средняя длинна 100-200 кмк), полученная под микроскопом фазового контраста. И на (E) зоэа краба (средняя длинна около 1000 мкм). (Houlbrèque & Ferrier-Pagиs, Biological Reviews, 2009).
Планктон не рассматривался как важный источник пищи для кораллов много лет, считалось, что его концентрация на рифе слишком мала, чтобы оказывать существенное влияние. В то же время были сделаны более точные его оценки на основе усовершенствованных методов измерения39. Эти значения особенно высоки летом, возможно из-за высокого количества фитопланктона. Это приводит к повышению концентрации зоопланктона, так как он питается дополнительно доступным фитопланктоном.
Объём доступного планктона колеблется не только в течении года, но и в течении дня. Зоопланктон состоит из активно плавающих животных, постоянно мигрирующих между рифом и толщей воды. Во время заката концентрация свободного зоопланктона быстро повышается, так как животные мигрируют в толщу воды. Это приводит к росту концентрации копепод (500-700 мкм), которая получается в пять раз выше, чем в дневное время! (36-38)
Для других мелких беспозвоночных ночная концентрация учетверяется. Появляются личинки других животных, например оболочников и полихет, размером более 700 мкм. Это явление можно увидеть и в аквариуме, если подсветить его ночью фонариком. К сожалению, это ночное празднество разрушается пенником, так как он не может различить, что полезно, а что нет.
Ночной миграцией планктона так же объясняется и то, что жёсткие кораллы именно ночью увеличивают свои полипы, поскольку в это время может быть поймано больше добычи. Эта стратегия защищает полипы от хищных видов рыб и других животных днём. В настоящее время многие аквариумисты обнаружили, что кораллы способны адаптироваться к изменению времени кормления, хороший пример Tubastrea coccinea, которая обучается открывать свои полипы днём и даже может ожидать время кормления.
В заливе Акаба массивные виды кораллов, такие как Favites sp., Favia favus и Platygyra daedalea увеличивают свои полипы через 15 — 45 минут после захода солнца. Через 70 минут они достигают максимальных размеров (36). Многие кораллы также увеличивают свои размеры днём, это в основном виды Porites (39) и множество мягких кораллов.
 Изображение 9. На рифе, таком как в заливе Акаба, Красное море, присутствует высокая концентрация фитопланктона. Это может быть чётко заметно по зелёной дымке в воде (фотограф: Tim Wijgerde).
Поглощение частиц кораллами зависит от многих факторов, таких как тип и концентрация добычи, светового потока, морфологии колонии и полипов и скорости течения воды. Особенно последний аспект стал популярной темой обсуждения среди аквариумистов, т.к. всё большее распространение в коллекциях приобретают кораллы без зооксантелл. Хорошим примером могут служить красочные Dendronephthya, которые зачастую не живут в аквариумах долго. Они наиболее эффективно ловят фитопланктон при скорости потока 12,5 — 17,5 см/сек. Это было выявлено определением среднего количества накопленного хлорофилла при разных скоростях течения, который можно принять как меру поглощённого фитопланктона, так как водоросли богаты этим белком. Это так же хорошо коррелирует с увеличением числа полипов колонии, которое составляло около 7% в день. Это значит, что эти кораллы могут расти очень быстро, если им предоставлено большое количество питания, и показывает разительный контраст с результатами, полученными в аквариумах до сих пор.
Наряду с беззооксантельными мягкими кораллами некоторые горгонарии также довольно требовательны к течению, в 1993 году тайваньские биологи обнаружили, что горгонарии Subergorgia suberosa, Melithaea ochracea и Acanthogorgia vegae показали большую разницу в способности захвата пищи на разных скоростях течения (51). На изображении 10 показано, что только Subergorgia suberosa адаптировалась к очень устойчивому потоку. Это указывает на окружающую среду, в которой она обитает. Учёные полагают, что этот результат обусловлен морфологией полипа, из-за их величины они они имеют большее сопротивление скорости потока и на сильном течении быстро деформируются. Это делает захват веществ полипами затруднительным. Melithaea ochracea имеет более мелкие полипы, что делает это коралл более гибким. Биологи так же предполагают, что существует баланс между затраченной энергией и полученной от поглощённой добычи. Это ещё один фактор, определяющей максимальную скорость течения, на которой может быть пойман планктон.
Примечательно, что мягкие кораллы из рода Dendronephthya развили большие иглы (спикулы), которые располагаются внутри тела и вокруг полипа. Они служат для удержания формы полипа на сильном течении, что позволяет более эффективно отцеживать фитопланктон из проходящей воды. Они так же увеличивают размер полипов при усилении течения7. Наконец, время реакции полипа может ограничить способность захвата на высоких скоростях течения.
 Изображение 10. Серия рисунков, показывающих добывание пищи
Acanthogorgia vegae, основанных на видеозаписи.
Время реакции полипа и его морфология определяет максимальную скорость течения,
на которой может быть пойман планктон (Lin et al, Zoological Studies, 2002).
Не только скорость потока, но и ориентация полоний кораллов могут повлиять на эффективность питания. Многие горгонарии, образующие большие разветвлённые формы, такие как Gorgonia ventalina и Leptogorgia sp., растут перпендикулярно течению. Это позволяет им более эффективно ловить планктон (50). Если аквариумисты намерены содержать такие виды успешно, то они должны создать аквариум, учитывающий ориентацию колонии, освещение или его отсутствие, скорость течения, питание и качество воды. И в этом есть достаточно сложностей для преодоления.
 Изображение 11. Некоторые виды кораллов, такие как Subergorgia suberosa, содержать сложно из-за высоких требований к условиям. Только при скорости потока около 8 см/с это коралл способен эффективно поглощать планктон (Dai & Lin, JEMBE, 1993).
По исследованиям семидесятых, форма колонии так же важна, чем больше соотношение площади поверхности к объёму, тем более эффективен захват частиц. Более поздние исследования оспорили эту точку зрения, например Pocillopora damicornis, Pavona cactus и P. gigantea способны поймать больше планктона при уменьшении этого соотношения53. Так же было установлено, что захватывающая способность полипа не зависит от его размера.
Однако, разветвлённые SPS кораллы способны ловить больше на единицу веса по сравнению с видами с большими полипами (38). Кажется, что размер полипа не является ясным указателем на эффективность улавливания, скорее определяет максимальный размер добычи.
Так же было установлено, что соотношение между различными составляющими зоопланктона не обязательно указывает на то, чем может питаться коралл. Зачастую это зависит от вида. Было обнаружено, что Pocillopora damicornis и Pavona gigantea, населяющие Панамский залив, в основном питаются изоподами, амфиподами, зоэа крабов (200-400 мкм), несмотря на то, что 61% планктона состоит из копепод66. Скорее всего это связано с тем, что таких ракообразных, как Oithona sp., труднее поймать. Эти животные плавают быстро и энергично, что затрудняет их удержание. В настоящее время существуют аквариумные продукты, содержащие сухих рачков, например Cyclop Eeze®. Вероятно, они поглощаются более эффективно.
Хотя и не всех жертв кораллы ловят одинаково эффективно, но они не так уж и плохо ловят рыбу. Отдельные полипы атлантических видов Madracis mirabilis и Montastrea cavernosa способны ловить от 0,5 до 2 жертв в час (37). А на уровне колонии эти цифры становятся большими довольно быстро. Маленькая колония Seriatopora объёмом в 14 мл способна поймать 10000 Artemia за 15 минут! (38) Однако, это требует очень больших концентраций зоопланктона в аквариуме — от 10000 до 20000 рачков на литр.
Другие результаты показывают, что концентрация в аквариуме в 2000 науплии на литр (500 науплий на галлон) идеально подходит для жёстких кораллов, таких, как Pocillopora damicornis (38). Для достижения такой концентрации необходимо давать один миллион науплий на средний аквариум в 500 литров (130 USG). При культивировании артемии с начальной дозой 30 г/л концентрация в один миллион науплий на литр получается достаточно легко. Суточная доза одного литра на такой аквариум это слишком много, это зависит от текущей биомассы. Для среднего аквариума подобного размера достаточным ориентиром будет 200 мл. Довольно много этого корма будет съедено рыбой, трудно перевести лабораторные данные для среднего бытового аквариума. Для таких аквариумов, которых насчитывается около двух миллионов по всему миру, оптимальную дозировку нужно подбирать опытным путём. Рекомендовано ночное кормление, так как ночью кораллы увеличивают свои полипы и реагируют более энергично.
Вслед за рыбами из воды много полезного выводят пенники. К сожалению, все виды механических фильтров снижают доступные питательные вещества. Но без такой фильтрации качество воды быстро снижается. Подмены воды, фосфатный реактор, рефуджиум с хетаморфой и денитрификатор, все они работают хорошо и сохраняют популяцию планктона, но трудоёмки в обслуживании. Содержание большого количества организмов в маленьком аквариуме, будь то кораллы или рыбы, быстро ухудшает качество воды. В природе соотношение биомассы к объёму воды значительно ниже. Следовательно, многие отходы быстро преобразуются в новую биомассу, такую как планктон или губки. То же самое происходит и в аквариуме, в некоторой степени, но это не перекрывает всех питательных веществ, добавляемых каждый день. Более того, начинают быстро расти донные водоросли, которые легко вытесняют кораллы, ели нет в достаточном количестве травоядных животных. Это явление так же затрагивает некоторые рифы, на которых собралось слишком много травоядных животных, таких, как рыбы-хирурги.
 Изображение 12. Кораллы из семейства Nephtheidae настоящие поедатели взвеси, с их тонкими разветвлёнными
щупальцами они, в основном, ловят планктон (фотограф: Pieter van Suylekom).
Было много дискуссий об избирательности кораллов в диете, особенно в отношении фито- и зоопланктона. Различные исследования показывают, что жёсткие кораллы преимущественно питаются зоопланктоном, а мягкие кораллы, в основном, растительноядные. Горгонарии находятся посередине этого спектра с тенденцией к зоопланктону. Новое исследование показывает, что жёсткие кораллы, такие, как Pocillopora damicornis , не очень хорошо растут на фитопланктоне, например на Nannochloropsis oculata (73). Другие виды фитопланктона, такой, как Tetraselmis sp., могут показать лучшие результаты. С другой стороны, артемия и коловратка показали намного лучшие результаты с этим видом (74).
Различные исследования показывают, что мягкие кораллы в основном питаются фитопланктоном. Многие виды демонстрируют так называемые пиннулы — это тонко разветвлённые структуры, которые придают щупальцам полипа вид пера. Прекрасным примером является Xenia umbellata, хотя она и утратила рот на своих полипах в процессе эволюции (74), сейчас он рудиментарен. Пиннулы колоний Dendronephthya перемежаются с интервалом 60-80 мкм (размер бактерии около 2 мкм), что достаточно для захвата фитопланктона. Кроме того, ферменты для переваривания растений были обнаружены в трёх видах мягких кораллов из рода Alcyonium — амилазы и ламинариназы, в отличии от жёстких кораллов (47). Наконец, множество мягких кораллов и горгонарий обладают маленькими и неэффективными нематоцистами, в отличии от своих родственников жёстких кораллов (48). Например, касание Cynarina, Trachyphyllia, Favia и Acanthastrea в некоторых случаях приводит к раздражению кожи. Было установлено, что D. hemprichi не в состоянии поймать частицы крупнее 750 мкм. Через 50 секунд частицам зоопланктона удалось убежать от его щупалец. Даже после трёх попыток зоопланктон не показывал признаков паралича (47). Эти наблюдения показывают, что по крайней мере некоторые виды мягких кораллов не очень хорошо приспособлены к ловле активно плавающих частиц, таких, как зоопланктон. В настоящее время в большинстве аквариумов содержатся как мягкие, так и жёсткие виды кораллов, так что рекомендуется добавление различных видов планктона.
Потребление пико- и нанопланктона кораллами трудно определить, поскольку они быстро деградируют. В пищеварительных полостях кораллов были найдены бактерии и простейшие, эти микроорганизмы играют важную роль в пищевой цепочке моря. С точки зрения биомассы и фотосинтеза эти организмы представляют самую важную часть пелагического планктона (52-54). На рифе концентрация бактерий иногда находится около одного миллиона на миллилитр! Для цианобактерий это число колеблется около 10000 — 100000 на мл, для флагеллят около 10000 на мл. Эти микроорганизмы быстро растут и очень важны для азотного и углеродного циклов в океане. Для образцов вида Stylophora pistillata было установлено, что переваривание микроорганизмов даёт в три раза больше азота, чем аммиак, нитрат и аминокислоты вместе взятые (изображение 13). Конечно же, это зависит от доступности. Исследования над Favia favus и Fungia granulosa показали наличие наибольших концентраций микроорганизмов вокруг их ротовой области, подтверждая идею, что они потребляются различными видами (57).
 Изображение 13. Дневной рацион азота Stylophora pistillata. Для этих оценок учёные приняли в среднем 50 полипов на см2. Когда этот вид кормили зоопланктоном с концентрацией 1500 частиц на литр это обеспечивало коралл 1,8 мкг азота на см2в день. Поглощение пико- и нанопланктона обеспечивает до 1,4 мкг азота на см2 в день. Растворённый органический азот в самых малых концентрациях, найденных в морской воде, даёт до 0,5 мкг на см2 в день. В целом, это даёт 3.7 мкг на см2 в день. Хотя эти значения могут колебаться при различных условиях, они дают уникальную возможность увидеть баланс между различными источниками питания. Планктон может давать в шесть раз большее количество азота, по сравнению с растворённым органически азотом (Houlbrиque & Ferrier-Pagиs, Biological Reviews, 2009).
Поглощение маленьких частиц происходит благодаря выделению слизи (58). В наши дни существуют продукты, основанные на этом принципе, но результатов по ним не достаточно. Многие виды планктона могут быть связаны благодаря полимерной адгезии, что могло бы стимулировать их поглощение полипами кораллов. Благодаря слизи возможна более эффективная поимка детрита и более крупного планктона. Так же в этом слизистом секрете процветают бактерии, их плотность в нём в четыре раза больше, чем в морской воде (58).
В конечном счёте, захваченные частички попадают в ротовую полость с помощью жгутиков, ресничек и слизи. Жгутики и реснички — похожие на волосы придатки, расположенные на клетках эпидермиса. Они транспортируют частицы в полость рта и глотку и, в конечном счёте, в пищеварительную полость. Подобный процесс происходит у большинства кораллов, что хорошо видно на примере грибовидного коралла Fungia при кормлении мизидами или артемией. Поглощением невидимых частиц можно объяснить «мистический» успех в содержании Goniopora и Alveopora в аквариумах, богатых планктоном.
Динамическое равновесие между освещением и питанием По необходимости, некоторые кораллы способны изменять баланс между энергией, получаемой от фотосинтеза, взвеси и растворённых веществ (15,30). Виды, живущие на глубине получают меньше света. Обесцвеченным и беззооксантельным кораллам приходится использовать другие источники энергии вместо фотосинтеза. Было обнаружено, что после обесцвечивания Montipora capitata увеличила потребление планктона, что полностью удовлетворяло её ежедневные метаболические потребности (12) (таблица 2).
Таблица 2. Величина питания некоторых видов кораллов, обесцвеченных и нет. Обесцвеченные колонии Montipora capitata увеличили потребление пищи, что позволило им сохранить свои запасы энергии. После начала обесцвечивания фрагменты M. capitata стали ловить в шесть раз больше зоопланктона, чем контрольные колонии. Не похоже, что Porites sp. смогла приспособиться к изменившимся условиям, т.к. уровень её питания изменился не значительно. Среднее потребление корма соответствует числу пойманных частиц зоопланктона на грамм коралла в час (Grottoli et al, Nature, 2006).
Усиление кормления M. capitata помогло этому кораллу поддержать свои запасы липидов и углеводов, что позволит ему ежегодноразмножаться. Известно, что обесцвеченные кораллы теряют свою способность к размножению (так же называемым снижением плодовитости) почти на 2 года. В это период рифы могут разрушаться, производя меньше потомства. Способность M. capitata поддерживать своё здоровье за счёт увеличения питанием зоопланктоном, в отличие от других кораллов, таких как Porites sp., в будущем может привести к снижению биоразнообразия. Кораллы, способные питаться при наступлении тяжёлых времён, скорее всего в конце-концов выживут. Остальные могут исчезнуть, если океан станет теплее.
Видоспецифичная адаптация так же была обнаружена у Goniastrea reniformis и Porites cylindrica. Во время эксперимента этим видам было предоставлено или детрит и достаточно света, либо детрит и затемнение. После длительного содержания в затемнении G. reniformis более чем в два раза увеличила своё питание и продолжала расти с нормальной скоростью. P. cylindrica не смогла компенсировать потери углерода от зооксантелл, так как она не увеличила в достаточной степени питание.
Совместный эффект от освещения и питания в физиологии кораллов Питание кораллов оказывает сильный положительный эффект. Основные процессы, такие как фотосинтез, кальцификация и накопление органического вещества, стимулируются кормлением (изображение 14). Планктонные добавки полезны, но как они работают на самом деле?
- питание и фотосинтез Может показаться, что питание и фотосинтез разные процессы, на самом деле они тесно связаны. Обмен питательными веществами между кораллами и симбиотическими водорослями разнообразен и увеличивается с усилением освещённости и кормления. Усиление питания стимулирует рост зооксантелл и накопление пигментов, таких, как хлорофилл (77-79). Это делает коралл более эффективной «солнечной батареей», способной преобразовывать больше света в химическую энергию. Это выгодно как кораллу, так и водорослям. Это стало ясно из экспериментов CORALZOO, когда кораллы стали расти меньше при более высокой интенсивности освещения (освещённость достигла 500 μE/m2/s, когда кораллы поместили непосредственно под люминесцентные лампы Т5 высокой светоотдачи). Это произошло, скорее всего, из-за других лимитирующих факторов. Французские учёные обнаружили, что это ограничение может быть уменьшено путём увеличения питания зоопланктоном (70,71). То же самое действительно происходит и в природе, главным образом летом, когда достаточно света и доступно много зоопланктона. Эта ситуация может быть воспроизведена и в аквариуме при увеличении количества планктона и добавления люминесцентных Т5 или металлогалогенных ламп. Зооксантеллы так же производят больше аминокислот, в дополнение к глицерину и глюкозе. Часть этого снова передаётся в ткани коралла-хозяина (72,73).
- питательные вещества и кальцификация Различные механизмы способствуют положительному эффекту от питательных веществ на строительство скелета коралла, но это происходит несколько дольше, по сравнению с ростом тканей (69-71). После восьми недель питания зоопланктоном (например науплиями артемии) темпы кальцификации Stylophora pistillata удвоились (изображение 14). Из-за того, что ткани растут быстрее скелета, кораллы становятся мясистыми. Когда эти кораллы получали меньше света снижение темпов роста можно было предотвратить увеличением количества планктона. Этот факт должен быть интересен тем аквариумистам, что не хотят устанавливать сильный свет над аквариумом, по понятным причинам.
Как кормление, например, зоопланктоном стимулирует кальцификацию? Во-первых, увеличение тканей коралла за счёт дополнительного питания ведёт к производству большего количества метаболического CO2. Кораллы получают 75% своего растворённого неорганического углерода из продуктов метаболизма, и только 25% из воды. Большее количество CO2 приводит к увеличения производства гидрокарбоната, который даёт больше строительного материала для наращивания скелета коралла. Во-вторых, большее количество питательных веществ даёт большее количество энергии, а так же косвенно увеличивает объем фотосинтеза, что позволяет передавать большее количество ионов кальция растущему скелету.
Так же было установлено, что после кормления в органическом матриксе коралла удваивается количество аспарагиновой кислоты (аминокислота). Аспарагиновая кислота является одним из основных компонентов органического матрикса коралла и её синтез после кормления увеличивается вдвое ночью и на 60% днём (изображение 14). Этот матрикс в основном синтезируется в дневное время и имеет жизненно важное значение для построения скелета, т.к. он играет важную роль в формировании кристаллов арагонита.
- питательные вещества и ткань коралла Питание коралла быстро приводит к наращиванию ткани и увеличению концентрации протеина (изображение 14)(67,68). Такое увеличение у Stylophora pistillata было от двух до восьми раз после трёхнедельного питания зоопланктоном!69-71. За протеинами увеличивается количество липидов. После кормления науплиями артемии в тканях Galaxea fascicularis увеличилось количество насыщенных и ненасыщенных жирных кислот68. Увеличение света снизило содержание жира в тканях. Хотя это кажется противоречивым, но кораллы, вероятно, потратили жирные кислоты для увеличения популяции зооксантелл, чтобы лучше использовать дополнительное освещение.  Изображение 14. Обзор положений, обсуждаемых в этой статье, который показывает эффект от кормления на физиологию кораллов. Кормление кораллов показывает: 1) удвоение концентрации протеина и скорости фотосинтеза на единицу площади поверхности скелета; 2) удвоение уровней кальцификации в тёмное и светлое время; 3) удвоение синтеза органического матрикса в тёмное время и на 60% в светлое время (Dubinsky et al., 1990; Witting, 1999; Titlyanov et al., 2000a,b, 2001; Ferrier-Pagиs et al., 2003; Houlbrиque et al., 2003, 2004a).
У S. pistillata концентрация зооксантелл удвоилась за несколько недель кормления зоопланктоном и при низких, и при высоких уровнях освещения. Это относится и к числу водорослей в одной клетке хозяина, даже в клетке с четырьмя видами водорослей их популяция увеличилась (от 0,4 до 0,7% клеточной популяции). Так же увеличилась концентрация хлорофилла a и c2, которые используются при фотосинтезе.
Увеличение концентрации протеина, жирных кислот и хлорофилла означает, что и коралл-хозяин, и симбиотические водоросли получили выгоду от поглощения планктона. Увеличение хлорофилла может быть достигнуто и путём добавки неорганического азота, например нитрата, в аквариум. Именно поэтому кораллы становятся коричневыми в богатых питательными веществами аквариумах.
Заключительные замечания В течении последних десятилетий для биологов становится всё более очевидным, что другие источники пищи, помимо фотосинтеза, имеют важное значение для многих видов кораллов. Несмотря на то, что фотосинтез обеспечивает зооксантеллы кораллов «фаст-фудом» и позволяет создавать огромные коралловые рифы, другой строительный материал так же необходим. В дополнение, дополнительный строительный материал помогает кораллам лучше использовать солнечную энергию, стимулируя рост зооксантелл и наращивая количество (или концентрацию) хлорофилла. В случае обесцвечивания кораллов рифы могут сохраниться используя альтернативные источники энергии, такие, как зоопланктон, пока популяция водорослей в тканях кораллов не будет восстановлена. Более того, многие (мягкие) кораллы и горгонарии не сформировали симбиотических отношений с водорослями Symbiodinium, что приводит к необходимости гетеротрофности.
Эти идеи имеют большое значение для аквакультуры кораллов и помогают создавать успешные коралловые фермы. Совместно свет, растворённые вещества, такие как аминокислоты, и планктон могут значительно стимулировать рост кораллов.
 Изображение 15. Какой коралл выиграет конкурс красоты? Повышенное питание кораллов, таких как Pocillopora damicornis, приводит к увеличению плотности зооксантелл, пигментации и росту. Эти фрагменты кормили через день рыбной мукой в количестве от 0 до 0,5 грамм (фотограф: Dr. Shai Shafir, Red Sea Corals Ltd., Израиль).
Следует отметить, что есть разница между самым быстрорастущим кораллом и самым привлекательным (изображение 15). Большинство аквариумистов предпочитают яркие цвета самого коралла. Коричневый пигмент зооксантелл (хлорофил) считается непривлекательным. Этот пигмент обеспечивает энергию для увеличения роста, в отличии от ярких цветных пигментов, обеспечивающих защиту от солнца. Их производство идёт за счёт роста коралла.
И в природе и в аквариуме можно найти обе цветовые вариации многих кораллов. Вопрос в том, что важнее — рост или привлекательный внешний вид? Решением этой проблемы могло бы стать сначала выращивание кораллов в идеальных условиях, а затем постепенным снижением уровня питательных веществ и увеличением уровня освещения. Последний этап стимулирует интенсивность цвета и, следовательно, эстетическую ценность коралла. Конечно, качество воды должно соблюдаться в любое время, высокая концентрация веществ и низкий уровень фосфатов, похоже, будет идеальной комбинацией.
Эта информация так же полезна и для домашних аквариумов. Сильное освещение, превалирующее над дополнительной подкормкой кораллов, не может быть наилучшим подходом. Часто говорилось, что кораллам нужен свет, а рыбе питание. Теперь мы знаем, что наши кораллы также получают пользу от последнего источника. Даже если мы не видим, что кораллы потребляют аминокислоты, простейших и детрит, это на самом деле происходит. Не смотря на то, что результаты дискуссии показали, что разные виды кораллов по разному воспринимают различные источники пищи, можно сделать один важный вывод: сытый коралл — счастливый коралл «Мои кораллы не едят» - вы больше не сможете сделать такое заявление после прочтения этой статьи.
 Изображение 16. В природе кораллы не только подвергаются сильному освещению, они так же получают достаточно питания в виде планктона и детрита.
Взаимодействие между светом и питанием в сочетании с высоким качеством воды являются ключом к хорошему росту кораллов (фотограф: Leo Roest).
Мы выражаем благодарность доктору Fanny Houlbrиque (Международное агентство по атомной энергии, Монако) и доктору Christine Ferrier-Pagиs (Научный центр Монако), двум экспертам по физиологии и питанию кораллов за их поддержку. References: FALKOWSKY, PG, DUBINSKY, Z, MUSCATINE, L, PORTER, JW, Light and bioenergetics of a symbiotic coral. Bioscience, 1984, pp 705–709(34) MUSCATINE, L. & PORTER, J. W. (1977). Reef corals: mutualistic symbioses adapted to nutrient-poor environments. Bioscience 27, 454–460 EDMUNDS, PJ, DAVIES, SP, An energy budget for Porites porites (Scleractinia). Mar. Biol, 1986, pp 339– 347(92) PORTER, J. W., MUSCATINE, L., DUBINSKY, Z. & FALKOWSKI, P. G. (1984) – Primary production and photoadaptation in light- and shade-adapted colonies of the symbiotic coral, Stylophora pistillata, Proceeding of the Royal Society of London B, 222,161–180 DAVIES, P. S. (1991), Effect of daylight variations on the energy budgets of shallow water corals. Marine Biology 108, 137–144 FERRIER, M. D. (1991), Net uptake of dissolved free amino acids by four scleractinian corals. Coral Reefs 10, 183–187 FABRICIUS, K. E., YAHEL, G. & GENIN, A. (1995), Herbivory in asymbiotic soft corals, Science 268, 90–93 GROTTOLI, A. G. & WELLINGTON, G. M. (1999). Effect of light and zoöplankton on delta C-13 values in the eastern Pacific corals, Pavona clavus and Pavona gigantea. Coral Reefs 18(1), 29–41 LESSER, M. P., MAZEL, C., PHINNEY, D. & YENTSCH, C. S. (2000). Light absorption and utilization by colonies of the congeneric hermatypic corals, Montastrea faveolata and Montastrea cavernosa. Limnology & Oceanography 45(1), 76–86 PORTER, J. W. (1976), Autotrophy, heterotrophy and resource partitioning in Caribbean reef-building corals, The American Naturalist 110(975), 731–742 SOROKIN, Y. I. (1973), Role of microflora in metabolism and productivity of Hawaiian Reefs. Oceanology-USSR 13(2), 262–267 GROTTOLI, A., RODRIGUES, L. & PALARDY, J. (2006), heterotrophic plasticity and resilience in bleached corals, Nature 440, 1186–1189 BYTHELL, J. C. (1988), A total nitrogen and carbon budget for the elkhorn coral Acropora palmata (Lamarck), Proceedings of 6th International Coral Reef Symposium 2, 535–540 MUSCATINE, L. & WEIS, V. (1992), Productivity of zooxanthellae and biogeochemical cycles, In Primary productivity and biogeochemical cycles in the sea. (P. G. FALKOWSKI and A. D. Woodhead) (eds.), pp 257–271. Plenum Press. New-York ANTHONY, K. R. N. & FABRICIUS, K. E. (2000), Shifting roles of heterotrophy and autotrophy in coral energetics under varying turbidity, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 252, 221–253 LELETKIN, V. A. (2000). The energy budget of coral polyps, Russian Journal of Marine Biology 26(6), 389–398 ANTHONY, K. R. N. & CONNOLLY, S. R. (2004), Environmental limits to growth: physiological niche boundaries of corals along, turbidity-light gradients, Oecologia 141(3), 373–384 ANTHONY, K. R. N. (2006), Enhanced energy status of corals on coastal, high-turbidity reefs, Marine Ecology Progress Series. 319, 111–116 HOULBREQUE F., FERRIER-PAGES C. (2009), Heterotrophy in tropical scleractinian corals, Biological Reviews, 84, 1-17 STEPHENS, G. C. (1960), Uptake of glucose fr om solution by the solitary coral, Fungia, Science 131, 1532–1532 STEPHENS, G. C. (1962), Uptake of organic material by aquatic invertebrates. I. Uptake of glucose by the solitary coral, Fungia scutaria. Biological Bulletin 123, 648–659 STEPHENS, G. C. & SCHINSKE, R. A. (1961). Uptake of amino acids by invertebrates, Limnology & Oceanography 6, 175–181 GOREAU, T. F., GOREAU, N. I., YONGE, C. M. (1971). Reef corals: Autotrophs or Heterotrophs? Biological Bulletin 141(2), 247–260 AL-MOGHRABI, S., ALLEMAND, D. & JAUBERT, J. (1993) Valine upgrade by the scleractinian coral Galaxea fascicularis characterization and effect of light and nutritional status, Journal of Comparative Physiology B 163, 355–362 GROVER, R., MAGUER J. F., ALLEMAND, D. & FERRIER-PAGES, C. (2006). Urea uptake by the Scleractinian coral Stylophora pistillata, Journal of Experimental Marine Biology 332, 216–225 GROVER R., MAGUER J. F., ALLEMAND, D. & FERRIER-PAGES, C. (2008), Uptake of dissolved free amino acids (DFAA) by the scleractinian coral Stylophora pistillata, Journal of Experimental Biology 211, 860–865 FURLA, P., ALLEMAND, D., SHICK, J. M., FERRIER-PAGE ` S, C., RICHIER, S., PLANTIVAUX, A., MERLE, P. L., TAMBUTT_E, S. (2005), The Symbiotic Anthozoan: A Physiological Chimera between Alga and Animal. Integrative and Comparative Biology 45(4), 595–604 LEHMAN, J. T. & PORTER, J. W. (1973), Chemical activation of feeding in the Caribbean reef-building coral Montastrea cavernosa, Biological Bulletin 145, 140–149 LOPEZ, G. R. & LEVINTON, J. S. (1987), Ecology of deposit-feeding animals in marine-sediments, Quaterly Review of Biology 62(3), 235–260 ANTHONY, K. (1999). Coral suspension feeding on fine particulate matter, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 232, 85–106 ROSENFELD, M., BRESLER, V. & ABELSON, A. (1999), Sediment as a possible source of food for corals. Ecology Letters 2, 345–348 ANTHONY, K. R. N. (2000), Enhanced particle-feeding capacity of corals, Coral Reefs 19, 59–67 VAGO, R., GILL, E. & COLLINGWOOD, J. C. (1997). Laser measurements of coral growth, Nature, 386, 30–31. WEINER, S. & ADDADI, L. (1991). Acidic macromolecules of mineralized tissues, The controllers of crystal formation, Trends in Biochemical Sciences 16, 252–256 FALINI, G., ALBECK, S., WEINER, S. & ADDADI, L. (1996), Control of aragonite or calcite polymorphism by mollusk shell macromolecules, Science 271, 67–69 BELCHER, A. M., WUX, X. H., CHRISTENSEN, R. J., HANSMA, P. K., STUCKY, G. D. & MORSE, D. E. (1996), Control of crystal phase switching and orientation by soluble mollusc shell proteins, Nature 381, 56–58 SEBENS, K. P., VANDERSALL, K. S., SAVINA, L. A. & GRAHAM, K. R. (1996), Zoцplankton capture by two scleractinian corals Madracis mirabilis and Montastrea cavernosa in a field enclosure. Marine Biology 127, 303–317 OSINGA, R., WIJGERDE, T., CHARKO F., VERRETH J., GRYMONPRE D., LAVORANO S., (2008), Feeding corals in captivity; the role of prey type and prey concentration, 11th International Coral Reef Symposium, Fort Lauderdale, USA HEIDELBERG, K. B., SEBENS, K. P. & PURCELL, J. E. (2004), Composition and sources of near reef zoцplankton on a Jamaican reef along with implications for coral feeding. Coral Reefs 23(2), 263–276 YAHEL, R., YAHEL, G. & BERMAN, T. (2005a). Diel pattern with abrupt crepuscular changes of zoцplankton over a coral reef, Limnology & Oceanography 50(3), 930–944 YAHEL, R., YAHEL, G. & GENIN, A. (2005b). Near-bottom depletion of zoцplankton over coral reefs: I: diurnal dynamics and size distribution, Coral Reefs 24, 75–85 AMIEL A.J., FRIEDMAN, G.M., MILLER, D.S., Distribution and nature of incorporation of trace elements in modern aragonitic corals, Sedimentology, 2006, pp 47-64(20) LIVINGSTON, H.D., THOMPSON, G., Trace element concentrations in some modern corals, Limnology and Oceanography, 1971, pp 786-796(16) FALLON, S.T., MCCULLOCH, M.T., WOESIK, R. and SINCLAIR, D.J., Corals at their latitudinal lim its: laser ablation trace element systematics in Porites from Shirigai Bay, Japan, Earth and Planetary Science Letters, 1999, pp 221-238(172) JOHANNES, R. E. & TEPLEY, L. (1974). Examination of feeding on the reef coral Porites lobata in situ using time lapse photography. Proceedings of 2nd International Coral Reef Symposium, Brisbane 1, 127–131 SEKHA, H., Toxicity of trace elements, truth of myth?, Advanced Aquarist's Online Magazine, May 2003 ELYAKOVA, L.A., SHEVCHENKO N.M., AVAEVA, S.M., A comparative study of carbohydrase activities in marine invertebrates, Comp. Biochem Physiol., 1981, pp 905-908(69B) FABRICIUS, K., GENIN, A., BENAYAHU, Y., Flow-dependent herbivory and growth in zoцxanthellae-free soft corals, Limnol. and Oceanogr., 1995, pp 1290-1301(40) DAI, C-F, Lin, M-C, The effects of flow on feeding of three gorgonians from southern Taiwan, JEMBE, 173(1), pp 57-69 LEVERSEE, G.J. (1976), Flow and feeding of fan-shaped colonies of the gorgonian coral, Leptogorgia, Biological Bulletin, 151, pp 344-356 STOCKNER, J. G. & ANTIA, N. J. (1986). Algal picoplankton from marine and freshwater ecosystems: A multidisciplinary perspective, Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences 43, 2472–2503 DUCKLOW, H. W. (1990), The biomass, production and fate of bacteria in coral reefs. In Ecosystems of the world. Coral Reefs (eds.Z. DUBINSKY), Elsevier, Amsterdam. 25, 265–289 CHARPY, L. (2005), Importance of photosynthetic picoplankton in coral reef ecosystems, Vie et Milieu. 55(3-4), 217–223 PLATT, T., RAO, D. V. S. & IRWIN, B. (1983). Photosynthesis of picoplankton in the oligotrophic ocean, Nature 301(5902), 702–704 MUSCATINE, L. (1973). Nutrition of corals. In Biology and Geology of coral reefs (eds. O. A. Jones and R. Endean), pp. 77–115. Academic Press. New York FERRIER-PAGES, C. & GATTUSO, J. P. (1998). Biomass, production and grazing rates of pico and nanoplankton in coral reef waters (Miyako Island, Japan), Microbial Ecology 35, 48–57 KRAMARSKY-WINTER, E., HAREL, M., SIBONI, N., BEN DOV, E., BRICKNER, I., LOYA, Y. & KUSHMARO, A. (2006). Identification of a protist-coral association and its possible ecological role. Marine Ecology Progress Series 317, 67–73 HUETTEL, M., WILD, C. & GONELLI, S. (2006). Mucus trap in coral reefs: formation and temporal evolution of particle aggregates caused by coral mucus. Marine Ecology Progress Series 307, 69–84 Personal observation/communication anonymous public aquarium SIMKISS K. (1964), Phosphates as crystal poisons of calcification, Biological Reviews 39(4), pp 487-504 BROWN, V., DUCKER, S.C., ROWAN K.S. (1977), The effect of orthophosphate concentration on the growth of articulated coralline algae (Rhodophyta), Phycologia 16(2), pp 125-131 WALKER D.I., ORMOND R.F.G. (1982), Coral Death From Sewage and Phosphate Pollution at Aqaba, Red Sea, Marine Pollution Bulletin (13)1, pp 21-25 KINSEY D.W., DAVIES P.J. (1979), Effects of Elevated Nitrogen and Phosphorus on Coral Reef Growth, Limnol. Oceanogr. (24)5, pp 935-940 PALARDY, J. E, GROTTOLI, A. G. & MATTHEWS, K. A. (2006), Effect of naturally changing zooplankton concentrations on feeding rates of two coral species in the Eastern Pacific, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 331, 99–107 MUSCATINE, L. FALKOWSKI, P. G., DUBINSKY, Z., COOK, P. A. & MCCLOSKEY, L. R. (1989), The effect of external nutrient resources on the population dynamics of zooxanthellae in a reef coral, Proceedings of Royal Society of London B 236(1284), 311–324 PALARDY, J. E., GROTTOLI, A. G. & MATTHEWS, K. A. (2005), Effects of upwelling, depth, morphology and polyp size on feeding in three species of Panamian corals. Marine Ecology Progress Series 300, 79–89 CLAYTON, W. S., Jr. & LASKER, K. E. (1984). Host feeding regime and zooxanthellae photosynthesis in the anemone, Aiptasia pallida (Verrill). Biological Bulletin 16, 590–600 AL-MOGHRABI, S., ALLEMAND, D. & COURET, J. M. (1995). Fatty acid of the scleractinian coral Galaxea fascicularis : effect of light and feeding. Journal of Comparative Physiology B 165, 183–192. FERRIER-PAGES, C., WITTING, J., TAMBUTTE, E. & SEBENS, K. P. (2003). Effect of natural zooplankton feeding on the tissue and skeletal growth of the scleractinian coral Stylophora pistillata. Coral Reefs 22, 229–240. HOULBREQUE, F., TAMBUTTE, E. & FERRIER-PAGES, C. (2003), Effects of zooplankton availability on the rates of photosynthesis, and tissue and skeletal growth in the Scleractinian coral Stylophora pistillata. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 296, 145–16 HOULBREQUE, F., TAMBUTTE, E., ALLEMAND, D. & FERRIER-PAGES, C. (2004a), Interactions between zooplankton feeding, photosynthesis and skeletal growth in the Scleractinian coral Stylophora pistillata, Journal of Experimental Biology 207, 1461–1469 SWANSON, R. & HOEGH-GULDBERG, O. (1998), Amino acid synthesis in the symbiotic sea anemone Aiptasia pulchella, Marine Biology, 131, 83–9 WANG, J. T. & DOUGLAS, A. E. (1998). Nitrogen recycling or nitrogen conservation in an alga-invertebrate symbiosis? Journal of Experimental Biology 201, 2445–2453 Preliminary CORALZOO-results (Dr. Sylvia Lavorano, Acquario di Genova), in preparation Prof.Dr. Baruch Rinkevich, IOLR, personal communication FERRIER-PAGES, C., HOULBREQUE, F., WYSE E., RICHARD C, ALLEMAND, D. & BOISSON, F. (2005), Bioaccumulation of Zinc in the Scleractinian coral Stylophora pistillata. Coral Reefs. 24: 636-645. TITLYANOV, E. A., BIL’, K., FOMINA, L., TITLYANOVA, T., LELETKIN, V., EDEN, N., MALKIN, A. & DUBINSKY, Z. (2000a). Effects of dissolved ammonium addition and host feeding with Artemia salina on photoacclimation of the hermatypic coral Stylophora pistillata. Marine Biology 137, 463–472. TITLYANOV, E. A.,TITLYANOVA, T. V.,TSUKAHARA, J.,VAN WOESIK, R.& YAMAZATO, K. (1999). Experimental Increases of Zooxanthellae Density in the coral Stylophora pistillata Elucidate Adaptive Mechanisms for Zooxanthellae Regulation. Symbiosis 26(4), 347–362. TITLYANOV, E. A., TITLYANOVA, T. V, YAMAZATO, K. & VAN WOESIK, R. (2001). Photo-acclimation of the hermatypic coral Stylophora pistillata while subjected to either starvation or food provisioning. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 257, 163–181. Первоисточник: www.coralscience.org
Переведено специально для ReefCentral.ru
Если вы увидели этот материал на другом сайте - значит, он был украден.
Просим сообщать о замеченных фактах на info@reefcentral.ru
Количество показов статьи: 26346
|
|
||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||
